Инжирный плодовый наездник

Каждый вид фиги опыляется определённым видом фигового наездника. Такое взаимодействие между этими двумя разными организмами известно как мутуализм^[10]. Оба они живут в тесной физической связи и получают пользу друг от друга. Для фиговых наездников инжир служит «гнездом» — местом, где они откладывают и выращивают яйца. Для фиги их фиговые наездники выступают в роли агентов опыления, когда пыльца переносится на другие растения для размножения. В частности, B. psenes находится в мутуалистических отношениях с инжиром вида F. carica. Этот вид может быть опылён только симбиотическим наездником, который взял пыльцу с другого сикония. Самка наездника откладывает яйца в сиконии для дальнейшего выведения личинок. Когда личинки становятся взрослыми насекомыми, имаго переносят пыльцу, накопившуюся в сиконии, из одной фиги в другой близлежащий сиконий. Таким образом, когда наездники откладывают яйца, они также фактически опыляют этот сиконий^[15]. Самки находят фигу в основном с помощью обоняния^[17]. Между мужскими и женскими фиговыми деревьями есть различия^[15].

Самцы первыми выходят из галлов и начинают искать самок для спаривания. Иногда спаривание происходит до того, как самка закончит выходить из галла. Самцы подходят к галлам, в которых находятся самки, прогрызают отверстие мандибулами, вводят трубчато-удлинённые последние сегменты брюшка и оплодотворяют самок, пока те ещё находятся в галлах. Затем самцы начинают увеличивать отверстие в фиге. Некоторые из них падают с фиги на землю (у них нет крыльев, и они вскоре умирают). Расширенное отверстие позволяет самкам покинуть сиконий в поисках нового места для яйцекладки. Спаривание происходит внутри сикония, а откладывание яиц — в сиконии другой фиги^[18]. Каждый самец копулирует с несколькими самками (соотношение полов составляет 9—18 самцов на 100 самок) и затем погибает в полости фиги^[19].

Оплодотворённые самки, покинув галл через отверстие, проделанное самцом, на пути к остиолам проходят через область мужских цветков, где обсыпаются пыльцой. Чешуйки остиолы фиги легко поддаются и позволяют самкам выйти наружу. Чешуйки же, выстилающие остиолу другого инжира, куда теперь попадают самки, оказывают большее сопротивление: наездник просовывает голову под свободный край внешней чешуйки, затем с трудом проходит сквозь чешуйки и при этом теряет крылья, части усиков и ног. Количество самок, найденных в полости молодого инжира, варьируется, и по разным наблюдениям составляет от четырёх до восемнадцати. Самка может отложить яйца в 300—400 цветках (в завязи, между нуцеллой и внутренним слоем). В это же время небольшое количество жидкости из кислотной железы впрыскивается в эндосперм, вызывая его разрастание в питательную ткань для будущей личинки наездника. Личинка проходит через две личиночные стадии и препупальную стадию до стадии куколки; полное развитие занимает два с половиной, два или семь месяцев, в зависимости от поколения, приходящегося на весну, лето или зиму соответственно^[19].

Вылупившись, личинки B. psenes питаются гиперпластическими соцветиями. Самка-мать наездника вызывает появление этой гиперпластическую ткань, когда откладывает яйца в сиконий^[18].

Одним из основных хищников этих ос являются муравьи^[20]. Муравьи находят этих наездников с помощью химических сигналов, таких как запахи. Муравьи используют мутуализм фиговых ос, чтобы найти их, обнаруживая запах, исходящий от фиг мужских деревьев. Они знают, что большинство этих наедников находятся на мужских фиговых деревьях, поэтому используют эти отношения, чтобы охотиться на ос. Эта концепция называется ассоциативным обучением запаху, поскольку муравьи косвенно находят этих ос, ассоциируя запах инжира с наездниками. Однако некоторые муравьи не реагируют на запах инжира по разным причинам. Например, инжир может быть неопыляемым и поэтому не выделять никаких химических веществ. В том случае, если муравьи не могут распознать запах, наездники не будут ими пойманы^[20].

На наездниках B. psenes паразитирует фитонематода Schistonchus caprifici (семейство Aphelenchoididae из отряда Тиленхида), которая также переносится клептопаразитом Philotrypesis caricae (Pteromalinae)^[18]. Эти паразиты переносятся в гемоцеле самки наездника. Когда самка B. psenes откладывает яйцо внутри сикония, нематоды также откладываются. Затем часть этих нематод проникают в ткани соцветия, питаются и размножаются. Личинки наездника заканчивают развитие, когда часть нематод все ещё находится внутри гемоцеля. После оплодотворения самки выходят из сикония с нематодами, все ещё находящимися в гемоцеле, а также с хлопьями пыльцы на теле. Поскольку эта нематода находится в основном в гемоцеле самки наездника, самцы не ассоциируются с нематодами. B. psenes — эффективный хозяин и вектор переноса этих фитонематод^[18].

Все жизненные стадии нематоды Schistonchus caprifici обнаружены в гемоцеле крылатых самок наездников B. psenes и P. caricae. Связь с бескрылыми самцами обеих наездников не наблюдается. Для этих двух видов наездников число крылатых самок, переносящих нематоду, было больше в июне, чем в марте. Однако доля наездников P. caricae, переносящих S. caprifici, была на 50 % (в марте) и на 20 % (в июне) меньше, чем у B. psenes. Диапазон численности нематод, переносимых каждой крылатой самкой, составил 1—3 и 1—23 для P. caricae и 1—4 и 1—116 для B. psenes в марте и июне соответственно. Морфометрические показатели энтомогенных (происходящих от обоих наездников) и фитофагических самок S. caprifici не различались. Гистологическое исследование тычиночных соцветий каприфига, заражённых фитофагами S. capnjici, выявило колонии нематод внутри и снаружи скоплений пыльников и нитей пыльников. Питание нематод вызывало некроз эпидерниса и кортикальной паренхимы пыльников и образование в пыльниках гипертрофированных эпидермальных клеток с тёмноокрашенной цитоплазмой^[18].

B. psenes также иногда ассоциируется с Philotrypesis caricae (Pteromalinae), не опыляющим фиги другим наездником, которого иногда называют клептопаразитом B. psenes^[21]. В отличие от B. psenes, которые откладывают яйца в сиконии, P. caricae яйцекладут на внешней стороне соцветий, которые уже были паразитированы и превращены в галл с личинкой B. psenes внутри, и перемещаются по нескольким фигам. Прожорливая личинка P. caricae выходит из яйца и быстро развивается, питаясь гиперпластическими тканями галла внутри соцветия. Личинка B. psenes не в состоянии конкурировать за пищу с совместно живущей клептопаразитической личинкой P. caricae и погибает. Личинка P. caricae завершает своё развитие, окукливается и выходит из соцветия в виде бескрылого самца или крылатой самки^[18]. Поскольку личинки P. caricae также поедают запёкшуюся ткань фиги, остаётся неясно, является ли это взаимодействие истинно клептопаразитическим^[21][22].

Некоторые наездники B. psenes переносят болезнь фиговых деревьев F. carica^[14]. Это заболевание, известно как эндосепсис инжира, а вызывает его аскомицетный грибок Fusarium moniliforme из порядка Гипокрейные. Наездники переносят это заболевание на своих крыльях и теле. Поскольку грибок растёт на остиолах, он передаётся на тело наездника, когда наездник выходит из сикония через остиолы. Эндосепсис инжира не передаётся наездниками трансовариально. Наездники заражаются спорами гриба при контакте с поверхностями растений после появления. Исследования показали, что наездники на верхних поверхностях листьев были заражены этим грибком в большей степени, чем другие наездники. Наездники, которые находились выше на дереве или дальше на ветке, также имели больше грибка на своих крыльях и теле. Это позволило сделать вывод, что заражение увеличивается по мере того, как наездники проходят по листьям, черешкам и плодам, прежде чем они достигнут отверстия сикония. Этот грибок поражает как самцов, так и самок. Грибок проявляется в большей степени на весенних каприфигах, опыляемых с использованием 5—10 другими зимними каприфигами, чем на весенних каприфигах, опыляемых только с помощью одного другого зимнего каприфига. Кроме того, частота появления этого грибка выше при высокой численности наездников на ограниченном количестве инжира. Чем больше ос проходит через одну остиолу, тем выше вероятность заражения наездника F. moniliforme^[14].